4.1.3. Пищевые детерренты и антифиданты

На образование трофических цепей в экосистемах и на поток энергии через них регулирующее, а иногда и определяющее воздействие оказывают наряду с отмеченными токсинами растений и другие типы экологических хеморегуляторов. К ним относятся так называемые фагодетерренты (пищевые детерренты и репелленты) и аттрактанты. Рассмотрим сначала первую группу этих регуляторов.

Термины "фагодетеррент" или "пищевой детеррент" (лат. de - от; terrere - пугать) прилагают к очень широкому по своим функциям кругу веществ. Сюда можно относить (при широкой трактовке) : а) вещества с токсичным действием, но иногда не настолько ядовитые, как классические растительные токсины; б) вещества, снижающие питательную ценность корма,- таннины, ингибиторы ферментов, особенно протеаз; в) вещества, отпугивающие насекомых, вызывающие прекращение их питания,- пищевые репелленты (рис. 13). Некоторые авторы определяют репелленты несколько иначе - как вещества, заставляющие организм делать движения, ориентированные от источника этих веществ [Nord- lund, 1981].

Рис. 13. Репеллентные тритерпеноиды тропического дерева Cordia alliodora - 3 - а - оксиолеан - 12-ен- 27-оевая кислота (3-a-hyd- roxolean-12-en-27-oic acid) и пять ее окисленных производных (все шесть соединений обладают репеллентными свойствами) [Chen et al., 1983]. Этот вид деревьев не посещается муравьями-фитофагами Atta cephalotes, на которых данные тритерпеноиды действуют как репелленты

Целесообразно остановиться на двух сравнительно хорошо изученных примерах - воздействиях таннинов и алколоидов на насекомых.

Таннины. Таннины-фенольные вещества с молекулярной массой от 500 до 3000 - один из биохимических барьеров, которые защищают растения от фитофагов. Таннины давно привлекали внимание как вещества, которые использовали при выделке кожи; tanum (лат.) - кора, в настой которой опускали сырые шкуры животных, чтобы превратить их в прочный, не поддающийся гниению продукт - кожу (процесс дубления). Термин "таннин" предложен в 1796 г. для обозначения тех растительных веществ, которые действуют как дубящие агенты.

Не исключено, что со способностью таннинов взаимодействовать с белками связан их вяжущий вкус, отталкивающий позвоночных животных, а возможно, и насекомых.

По химической структуре таннины делят на две группы.

1. Гидролизуемые таннины. Согласно , традиционному, но не совсем точному подразделению сюда входят галлотаннины и эллаготаннины.

При гидролизе (кислотами, основаниями и таннинацилгидролазами) из гидролизуемых таннинов образуются галловая кислота и родственные ей соединения (например, гексаоксидифеновая кислота) и углеводы (например, глюкоза). Эллаговая кислота, появляющаяся при гидролизе так называемых эллаготаннинов, возникает путем образования лактона гексаоксидифеновой кислоты, которая до этого была связана в сложный эфир с сахаром.

Рис. 14. Флаван-3-ол - мономер, являющийся предшественником конденсированных танниноз [Zucker, 1983]

2. Конденсированные (негидролизуемые) таннины. Они имеют более высокую молекулярную массу, и, как предполагают, большинство из них представляют собой флаволаны, которые созданы конденсацией нескольких единиц - преимущественно флаванов, гидроксилированных в некоторых положениях (рис. 14).

Пример изучения экологической роли таннинов - работы Фини по питанию личинок пядениц на дубовых листьях (Feeny, 1970; см. [Harborne, 1982]). Показано, что нарастание содержания в листьях конденсированных таннинов в период с апреля по июнь изменяло пищевое поведение гусениц в сторону уменьшения активности.

Полагают, что когда фитофаг вгрызается в лист, то таннины и белки, обычно компартментализованные в разных отсеках клеток, могут входить в контакт и связываться. В итоге, по-видимому, белки хуже перевариваются и пищевая ценность данного вида растений снижается.

Не исключено, что именно подобное действие таннинов приводит к снижению в течение лета числа видов бабочек, чьи гусеницы кормятся на листьях дуба. Однако нельзя недооценивать и механическую защиту: старые листья жестче, чем молодые.

В последнее время стал активно дебатироваться вопрос о том, существует ли специфичность в способности конкретных типов таннинов связывать определенные белки и, следовательно, в защитном действии таннинов [Zucker, 1983].

Получены данные о том, что таннины ингибировали питание Microtus ochrogaster [Lindroth, Batzli, 1984] и других фитофагов [Coley, 1986; и др.].

Алкалоиды, детеррентные для колорадского жука. Не все виды картофеля могут поражаться колорадским жуком. Так, устойчив к нему вид Solanum demissum Lindl., который встречается в дикорастущем состоянии в горных лесах Мексики и Гватемалы. Устойчивость ему придает стероидный алкалоид демиссин. Демиссин близок по структуре соланину - алкалоиду культивируемого вида картофеля Solanum tuberosum L. Однако соланин не действует на колорадского жука. Наиболее важные особенности молекулы демиссина, придающие ему детеррентные свойства, таковы: а) в положении 3 имеется тетрасахаридная группа; б) одним из четырех остатков сахара является остаток ксилозы; в) отсутствует имеющаяся у соланина двойная связь Δ5.

Интересно, что в растениях томата есть алкалоид томатин, у которого также имеется тетрасахаридная группа с остатком ксилозы и отсутствует двойная связь Δ5. Он тоже действует как репеллент на колорадского жука. Если листья картофеля инфильтрировать раствором томатина в дозе 2 мМ/кг, то это вызывает снижение питания жуков на 50 %. Увеличение концентрации до 3 мМ/кг листьев приводило к 100%-ной смертности личинок [Наг- borne, 1982]. На этом примере видно, что между токсинами растений и фагодетеррентами нет четкой границы.

Не исключено, что для защиты картофеля от колорадского жука могла бы оказаться перспективной селекция или генно-инженерная работа с выведением сорта, обладающего демиссином или томатином, или разработка агротехники смешанных посадок картофеля и томатов.

Другие пищевые детерренты. Число выявленных фагодетеррентов очень велико и продолжает расти.

С экологической точки зрения интересен сесквитерпеновый лактон глауколид А из растений рода вернония - Vernonia (сем. сложноцветные). Это вещество действует как детеррент не только на несколько видов насекомых, но и на млекопитающих, например на флоридского кролика Sylvilagus floridanus и на бесхвостого (виргинского) оленя Odocoileus virginianus.

По-вцдимому, в реальных экосистемах при взаимодействии конкретных видов растения и фитофага детеррентный эффект может создаваться сразу двумя или несколькими веществами. Например, изучали устойчивость папоротника орляка Pteridium aquilinum (L.) Kuhn к атаке саранчи Schistocerca gregaria. В одной из работ найдено, что устойчивость коррелировала с наличием цианогенных соединений и таннинов, а в другой работе основное защитное действие приписано хлорсодержащему веществу из сесквитерпеноидных производных птерозиновой группы - птерозину Ф [Herout, 1981]. Вероятно, в природе защитное воздействие оказывают все эти соединения, которые, судя по этим работам, могут влиять на один вид фитофага одновременно.

Об эффективности действия антифидантов свидетельствует история открытия тритерпеноидного антифиданта азадирахтина (рис. 15). Его открытию способствовало наблюдение, что африканское дерево ним - Azadirachta indica Juss. не трогает пустынная саранча. При изучении вторичных метаболистов этого растения в 1975 г. было выделено и охарактеризовано действующее вещество, названное азадирахтином. Оказалось, что оно является фагодетеррентом и для некоторых других видов насекомых.

Рис. 15. Примеры антифидантов растении 1 - аэадирахтин (azadirachtin); 2 - мелиантриол (meliantriol); 3 - саланнин (salannin)l 4 _ варбурганаль (warburganal); 5 - музигадиаль (muzigadial); 6 - аюгарины (aju- garins) -? аюгарин J, где 6 - ОАс; аюгарин II, где 6 - ОН; аюгарин 1111, где 4,17 - диол; 7 - а-элеостеариновая кислота (eleostearic acid); 8 - эршпро-9,10-диоксиоктаде- кан-1-ол-ацетат (erythro-9,10-dihydroxyoctadecan-l-ol-acetate)

Рис. 16. Антифиданты растений 1 - фенилацетилены (phenylacetylenes) из почек Artemisia capillaris: la - 1-фенил-2,4- пентадиин (l-phenyl-2,4-pentadiyne); 16 - капиллен (capillen); 2 - производное халко- на (chalcone) из семян Millettia pachycarpa [Yano, 1983; Barua et al., 1983]

Вторичные метаболиты с фагорепеллентными и антифидантными свойствами могли иметь большое значение для эволюции и выживания крупных таксонов растений. Например, в лаборатории В. Героута (Прага) из печеночных мхов были выделены десятки вторичных метаболитов различной химической структуры. Для некоторых из них прямо показано детеррентное действие, для других - его можно предполагать по аналогии с функцией аналогичных веществ у цветковых растений. По мнению В. Героута, эти вещества могли сыграть решающую роль в выживании всего класса печеночников (около 9000 видов) - древней группы растений, остатки которых найдены еще в карбоне.

Таблица 19. Примеры веществ растений, действующих как антифиданты и фагодетерренты на членистоногих, в том числе вредящих в сельском хозяйстве

Число описанных антифидантов непрерывно увеличивается (рис. 16, табл. 19; [Harborne, 1986]).

Практическое значение фагодетеррентов не ограничивается их ролью в защите сельскохозяйственных растений от членистоногих. Например, у тропического травянистого растения Curcumita longa L. (сем. Zingiberaceae) найдены два нетоксичных для человека вещества: турмерон и ар-турмерон, проявляющие репеллентное воздействие на Tribolium castaneum (Hbst). Это имеет практическое значение, поскольку объясняет, на чем основана существующая в Индии и Пакистане традиция при хранении зерна риса или пшеницы смешивать его с порошком указанного растения.

Дополнительные данные о фагодетеррентах и антифидантах содержатся в работе [Harborne, 1987].